Во время Октябрьской революции командовал красными отрядами в Гатчине и Красном Селе, арестовывал генерала П. Н. Краснова. На II Всероссийском съезде Советов вошёл в состав Совета народных комиссаров в качестве члена Комитета по военным и морским делам. До марта 1918 — народный комиссар по морским делам. В годы гражданской войны и мирного строительства находился на командных должностях в Красной армии. В феврале 1918 командовал отрядом моряков под Нарвой, был разбит и сдал город, бежал в Самару, за что в мае 1918 отдан под суд, но оправдан, и исключён из партии.

Летом 1918 был направлен на подпольную работу на Украину. В августе 1918 года был арестован, но в октябре обменен на пленных немецких офицеров. С ноября 1918 года Дыбенко командир полка, бригады, группы войск, дивизии. Возглавил 1-ю Заднепровскую Украинскую Советскую дивизию, в которую влились многотысячные отряды самых известных на Украине партизанских атаманов — Никифора Григорьева и Нестора Махно. С весны 1919 года командующий Крымской армией и нарком по военным и морским делам Крымской советской республики. В 1919—1920 годах командовал соединениями под Царицыном и на Кавказе. Под общим командованием М. Н. Тухачевского, Дыбенко во главе Сводной дивизии был одним из руководителей подавления Кронштадтского восстания (1921). Участвовал в подавлении крестьянского восстания в Тамбовской губернии. 3.3—11.5.1920 начдив 1-й кавказской кавалерийской дивизии; 28.6—17.7.1920 начдив 2-й Ставропольской кавалерийская дивизии имени М. Ф. Блинова.